A mediados de agosto, Dinelly Soto, periodista y divulgadora científica del Reino Fungi, compartió un emocionante registro en su perfil de Instagram. Mientras caminaba en un bosque de la Región de Aysén, divisó entre la quila un largo hongo que a simple vista —o para un ojo menos experimentado— sería difícil de reconocer. Estaba emocionada. Le sacó fotos y lo extrajo para muestra científica. Enseguida, pudo ver lo más interesante: este hongo, que en las fotos tiene un parecido, según ella, a Sauron del Señor de los Anillos, había parasitado una oruga. Era, ante sus ojos, un famoso Cordyceps.

Cordyceps sp. Créditos Dinelly Soto
Cordyceps sp. Créditos Dinelly Soto

En otras palabras, encontró una pequeña parte de un gran grupo de especies patógenas de artrópodos.

“Mis encuentros con Cordyceps han sido sorprendentes, emocionantes y soñados, porque de verdad es increíble poder descubrir esta interacción entre un hongo que parasita etapas tempranas de un insecto, como ninfas, pupas o cuncunas, que en general sale de su cabeza. Afinar el ojo y poder descubrirlas, mostrarlas y tratar de enseñar, es increíble”, afirma Dinelly.

Para comprender a grandes rasgos este fascinante mundo, conversamos con el Dr. João Araújo, curador de micología del Museo de Historia Natural de Dinamarca y profesor asistente de la Universidad de Copenhague; y el Dr. Cristián Montalva, director de escuela de la Facultad de Ciencias Forestales y Recursos Naturales de la Universidad Austral de Chile.Ambos han sido grandes estudiosos de estos hongos.

Algunos conocimientos básicos

“Usted ya debe haber oído hablar de las hormigas zombi, que son atacadas por hongos que actúan en el sistema nervioso central de las hormigas cambiando el comportamiento de ellas (…)”, se lee en el texto introductorio de María Alice Neves, profesora de la Universidad Federal de Santa Catarina, en el texto introductorio de la guía Hongos de Chile, volumen II.

Ophiocordyceps unilateralis. Créditos fotografía: João Araújo.
Ophiocordyceps unilateralis. Créditos fotografía: João Araújo.

El famoso caso de las hormigas zombi es al que primero se suele hacer referencia al hablar de hongos entomopatógenos. El primer científico en documentarlo fue el mismísimo explorador y naturalista Alfred Russel Wallace en 1859, en sus notas de viaje desde Sulawesi. Y, desde entonces, según explica João en un artículo publicado para el Jardín botánico de Nueva York, solo unos pocos científicos han dedicado sus carreras a comprender a estos organismos, “lo que ha dado lugar a una inmensa brecha de conocimiento sobre la verdadera diversidad e historia evolutiva de estos hongos”.

Partiendo desde la base, aunque popularmente se acepte decirles “hongos Cordyceps”, científicamente hay algunas precisiones.

Se trata de organismos que pertenecen al orden de hongos Hypocreales, correspondientes a tres familias Cordycipitaceae, Ophiocordycipitaceae and Clavicipitaceae. Las primeras dos son, probablemente, las más conocidas. Esto porque albergan, respectivamente, a los más conocidos y numerosos géneros de cada una: Cordyceps y Ophiocordyceps.

Cordycipitaceae también incluye géneros como Beauveria, Akanthomyces o Simplicillium; Ophiocordycipitaceae otros géneros como Hirsutella, Tolypocladium, Harpospoium; y Clavicipitaceae abarca el género Claviceps.

Se trata de hongos conocidos por ser patógenos de insectos y por esto desempeñan un papel importante en los bosques al ser reguladores de las poblaciones de estos. “Ayudan a mantener el equilibrio en las comunidades de invertebrados, evitando que algunas especies de insectos se vuelvan demasiado numerosas y potencialmente dañinas para el ecosistema”, explica Cristián, quien agrega que, al descomponer los cuerpos de los insectos infectados, estos hongos también ayudan al reciclaje de nutrientes del suelo del bosque, enriqueciendo la tierra y facilitando el crecimiento de plantas y otros organismos: “Este proceso es esencial para la salud del suelo y la biodiversidad del bosque”.

Hirsutella. Créditos fotografía: Vicente Valdés.
Hirsutella sp. Créditos fotografía: Vicente Valdés.

Por su lado, João además apunta a que estas especies podrían jugar un rol mucho más amplio: “Se ha encontrado que los hongos entomopatógenos en la naturaleza como endófitos (asociados a las plantas) y endosimbiontes (compañeros beneficiosos de los insectos). Sin ir más lejos, es seguro decir que estamos lejos de entender completamente la complejidad de sus estilos de vida”.

Hongos que manipulan a sus hospederos

Una vez que una hormiga es “contaminada”, esta deambula. Trepa una planta. Se agarra de una hoja o un tronco con su mandíbula. Muere. El hongo hace lo suyo, iniciando su proceso de reproducción de esporas o unidades reproductivas. Ahí es donde forma un cuerpo que se proyecta desde la hormiga. Así se describe el caso de la hormiga zombi.

Tanto Cordyceps como Ophiocordyceps pueden manipular el comportamiento de los hospederos y emerger de su cadáver. Sin embargo, los últimos son mucho más drásticos, pudiendo generar incluso que los insectos trepen a lugares elevados antes de morir para hacer más eficiente la dispersión de esporas.  

Ophiocordyceps dipterige. Créditos fotografía: João Araújo.
Ophiocordyceps dipterige. Créditos fotografía: João Araújo.

En este caso, un ejemplo intrigante que destaca João es la de una de las 15 especies descritas por él en 2018: Ophiocordyceps monacidis. “Esta especie manipula el comportamiento de las hormigas para bajar de la copa de los árboles donde anidan y morir mordiendo musgos en la base de grandes árboles del bosque amazónico. Curiosamente, los cuerpos fructíferos de estos hongos se parecen al esporofito del musgo que muerden. Entonces, el hongo está manipulando a la hormiga para que muera en musgos que parecen hongos. ¡Un hongo-hormiga-zombi que imita el musgo!”, relata el investigador.

Ophiocordyceps unilateralis. Créditos: Cristián Montalva.
Ophiocordyceps unilateralis. Créditos: Cristián Montalva.

¿Cómo lo hacen? Los llamados hongos “zombis” parasitan insectos liberando esporas que luego se adhieren a la cutícula del insecto que hospedan. Así, penetran una barrera física por una acción física y también de manera química con la producción de enzimas para degradar la pared. Así, proliferan en su interior y consumen sus tejidos.A través de la secreción de compuestos químicos, estos hongos manipulan el comportamiento del insecto, obligándolo a realizar acciones específicas, como trepar a lugares altos y aferrarse a una planta. Este comportamiento asegura que el hongo esté en una posición óptima para liberar esporas una vez que el insecto muere, completando así su ciclo de vida. La manipulación del sistema nervioso del insecto por el hongo es clave para este proceso, aunque los detalles exactos aún se están investigando”, dice Cristián.

Sin embargo, João explica: “Los ‘hongos zombi’ que infectan a las hormigas están dentro del género Ophiocordyceps. Aunque no existe un ejemplo tan sorprendente de manipulación del comportamiento como las hormigas zombis, estamos descubriendo que Gibellula (patógeno de la araña y dentro de las Cordycipitaceae) es capaz de manipular el comportamiento de la araña. Así que todavía queda mucho por descubrir en este campo”.

Gibellula sp. Créditos Fotografía: Vicente Valdés
Gibellula sp. Créditos Fotografía: Vicente Valdés

De esta forma, lo que se conoce como “insectos zombis” se atribuye, en diferentes niveles, a ciertos géneros como Ophiocordyceps y Cordyceps, pero no es algo general de todos los hongos entomopatógenos.

Por otro lado, está el tema de la especificidad de las especies de las que son hospederos. Según asegura Cristián, “suelen ser altamente específicos en cuanto a sus hospedadores. Cada especie de hongo generalmente se enfoca en un tipo particular de insecto o artrópodo”.

Gibellula sp. Créditos Fotografía: Vicente Valdés
Gibellula sp. Créditos Fotografía: Vicente Valdés

Quizás el caso más emblemático es el de Ophiocordyceps unilateralis, que parasita específicamente hormigas. Sin embargo, otros Cordyceps, parasitan larvas, escarabajos u otros insectos. En general, de los 29 órdenes de insectos existentes, se estima que los hongos pueden colonizar 19 de ellos.

Esta especificidad se debe a la coevolución entre el hongo y su hospedero, donde el hongo ha desarrollado mecanismos precisos para infectar y manipular un tipo particular de insecto, adaptándose a las características biológicas y comportamentales de ese hospedero. Esta relación estrecha asegura que el hongo pueda completar su ciclo de vida de manera eficiente. Por lo tanto, no eligen cualquier insecto al azar; cada especie de hongo tiene un rango de hospedadores específico que puede infectar”, explica Cristián.

Ophiocordyceps unilateralis. Créditos fotografía: João Araújo.
Ophiocordyceps unilateralis. Créditos fotografía: João Araújo.

“Muchas especies tienen un rango reducido de huéspedes, pero otras pueden infectar una variedad de insectos huéspedes. El salto de huésped es un evento común a lo largo de la evolución de los hongos entomopatógenos, de plantas a insectos o de insectos a plantas, pero no afecta a los mamíferos”, aclara por su lado João.

Un avance del conocimiento en Chile

En invierno de 2019, se encontraron ocho larvas de mosca con cuerpos fructíferos de hongos que emergían de ellas en el Jardín Botánico de la Universidad Austral de Chile. Investigadores las colectaron para su estudio, pero tuvieron que volver nuevamente a tomar muestras para llegar a sus conclusiones. Siguieron colectando por los dos años posteriores, hasta que, junto a diferentes metodologías de estudio e investigación, lograron describir por primera vez la especie Tolypocladium valdiviae.

Tolypocladium valdiviae. Créditos: Cristián Montalva
Tolypocladium valdiviae. Créditos: Cristián Montalva

Uno de los investigadores presentes en este trabajo fue Cristián, quien explica la importancia de este descubrimiento por diferentes razones: “Representa la primera vez que se describe la fase sexual de este género de hongos desde un hospedero de insecto en América del Sur, lo que subraya la importancia de los bosques valdivianos como un refugio para especies fúngicas únicas. Esta especie se distingue por sus estructuras morfológicas y su cercanía filogenética a otras especies del género Tolypocladium, como T. ophioglossoides y T. inflatum, que son conocidas por parasitar hongos trufas del género Elaphomyces. Sin embargo, a diferencia de estas, T. valdiviae es un entomopatógeno que infecta a las larvas de Hylorops philippii, un insecto poco estudiado”.

En Chile el conocimiento sobre hongos entomopatógenos todavía es limitado. En la guía de campo Hongos de Chile vol II. se incluye a la especie Cordyceps polyartha, encontrada por Lucas Urzúa en Villarrica. Estaba con su madre, la reconocida micóloga Giuliana Furci, quien le confirmó que era un Cordyceps que estaba parasitando una pupa y era el primero que veía ella en Chile.

También se han identificado y descrito especies como Tolypocladium microsporum y Cordyceps cuncunae. De hecho, este último volvió a llamar la atención a 17 años de su primer registro. En ese entonces, la misma Dinelly compartió la noticia. “Se está avanzando en el conocimiento de los Cordyceps en Chile, de hecho, se describió esta reciente especie hace poco. Y C. cuncunae se ha visto solo dos veces. Hay muchos esfuerzos por las especies y creo que van a salir especies muy relevantes”, asegura la divulgadora científica del Reino Fungi.

“El descubrimiento de T. valdiviae indica que todavía hay mucho por explorar y documentar en la micobiota chilena, especialmente en ecosistemas como los bosques valdivianos. La investigación en esta área es relativamente nueva, y la falta de esfuerzos extensivos de recolección y estudio, ha dejado un vacío en el conocimiento de la diversidad y ecología de estos hongos. Es probable que existan más especies no descritas en Chile, y que algunas de ellas tengan roles ecológicos importantes o potenciales aplicaciones biotecnológicas. Por lo tanto, continuar investigando y explorando la diversidad de hongos en Chile es crucial para comprender mejor su biodiversidad y sus posibles beneficios”, dice Cristián.

Los potenciales para la salud y la biotecnología

En 2011, cuando se publicó el descubrimiento del hongo Cordyceps cuncunae en Chile, uno de los asuntos que trató la introducción del estudio fue, justamente, los enormes vacíos de información en el conocimiento de los bosques temperados de Chile y Argentina, a pesar de ser lugares de una “riqueza potencial de artrópodos hospederos” entre altamente diversos hábitats. Por ello, se dice no solo que se esperarían nuevos registros de especies en un futuro, sino que esto podría ser de interés económico, ya que algunos hongos entomopatógenos se conocen por ser agentes en el control biológico de pestes, así como productores de metabolitos secundarios bioactivos para usarse en nuevas terapias médicas.

De esta forma, se ha hablado de los Cordyceps en general como organismos que tienen potencial en salud y biotecnología.

Cordyceps aff. militaris. Créditos de la fotografía: João Araújo.
Cordyceps aff. militaris. Créditos de la fotografía: João Araújo.

Por ejemplo, es de amplio conocimiento su uso en la medicina tradicional china, que se han considerado para tratar disfunción eréctil, la eyaculación precoz, la somnolencia, fatiga, tos o debilidad, además de atribuirle potenciales antiinflamatorios, cancerígenos y antivirales, entre otros.  

Por otro lado, hongos del género Tolypocladium  también se han estudiado por su potencial a la salud. “Un ejemplo destacado es Tolypocladium inflatum, de donde se aisló la ciclosporina, un potente inmunosupresor que revolucionó los trasplantes de órganos al prevenir el rechazo del injerto. Esta molécula también ha mostrado propiedades antitumorales y antioxidantes, lo que la convierte en un candidato importante para el desarrollo de terapias contra el cáncer y enfermedades autoinmunes”, explica Cristian.

Ensayos de patogenicidad de cepas nativas en Gonipterus platensis en condiciones de laboratorio. Cortesía Cristián Montalva.

Sobre su potencial a la salud y también en la biotecnología, João apunta a que este es grande, pero que se “necesita mayor financiamiento para investigar la biología, diversidad, estilos de vida y evolución” de estos hongos, porque “es difícil pensar en utilizar algo de lo que no sabemos”. Sin embargo, apunta a que uno de sus grandes potenciales es la “posibilidad de reemplazar químicos desagradables en la agricultura, como agentes de control biológicos”.

De hecho, cuando se habla de estos hongos se suele aludir a que existen biotecnologías desarrolladas para el uso de estos organismos como control de plagas.

Por ejemplo, un estudio desarrollado por investigadores de la Universidad de Bahauddin Zakariya, en Pakistán, apunta a que el hongo Cordyceps fumosorosea es eficaz contra las cochinillas algodonosas (Phenacoccus solenopsis), con una tasa de mortalidad del 87,5%.

Pero Chile no está atrás en esta materia, un equipo de investigadores del Laboratorio Salud de Bosques, entre los que está Cristián, han aislado cepas nativas de hongos entomopatógenos de las regiones de Los Ríos y Los Lagos para desarrollar un producto biológico que complemente el control de dos insectos plaga presentes en Chile: el Gonipterus platensis (el gorgojo del eucalipto) y Drosophila suzukii (la mosca de las alas manchadas, asociada a berries y frutos de piel blanda).

“Este esfuerzo de investigación busca ofrecer soluciones sostenibles para Chile, al integrar el uso de agentes biológicos nativos en el manejo integrado de plagas, reduciendo así la dependencia de pesticidas químicos y promoviendo prácticas más amigables con el medio ambiente”, explica Cristián.

“Desde la historia natural, descubrimientos de biodiversidad y perspectivas de evolución, los hongos de hormigas zombis son modelos de organismos fascinantes. Para estrategias de control biológico, Metarhizium y Beauveria son comúnmente más investigados. Para fines medicinales, Ophiocordyceps sinensis ha sido ampliamente explorados. Pero necesito destacar que solo conocemos una pequeña fracción de la diversidad de especies de ‘Cordyceps’, su diversidad, estilos de vida, biología y evolución histórica. Este campo todavía es muy desconocido”, finaliza João

*La investigación del Laboratorio de Salud de Bosques han sido financiados por diversos fondos de investigación, incluyendo Fondecyt de Iniciación 11160555, Fondecyt Regular 1190390, el Fondo de Innovación para la Competitividad (FIC 19-43), y actualmente, el Fondo de Innovación para la Competitividad (FIC 23-08). 

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